De Lakerpolder werd als waterschap opgericht op 17 augustus 1632. Op dat moment was op het eiland dat Lakerpolder zou gaan heten, al sprake van inpoldering: op een kaart uit 1615 staat namelijk een molen getekend. Over deze molen is verder niets beked; wél dat deze later vervangen moet zijn door een kleine vijzelmolen: in 1615 werd de vijzel in Rijnland nog niet toegepast als wateropvoerwerktuig. 

In 1818 gaf het Hoogheemraadschap van Rijnland toestemming tot de bouw van een nieuwe molen. Deze kreeg een experimenteel horizontaal, dus liggend uitgevoerd, wiekenkruis. Dit lag als het ware bovenop de ronde stenen romp. Deze molen kwam in 1821 gereed. 
Deze opzet kennelijk toch geen succes, want in of vlak na 1830 heeft men weer een normale kap en wiekenkruis aangebracht. 
Eén ding herinnert echter nog steeds aan de periode 1821-1830: de stenen romp heeft geen 'plattezij': een dergelijke constructie was vooral bij kleinere stenen molens nodig om een scheprad aan te brengen én een wiekenkruis te kunnen laten passeren. Dat was hier, met het experimentele, bovenop de molen liggende wiekenkruis in eerste instantie niet nodig en dat bleef zo na de ombouw van 1830. 

Voorheen was de molen eigendom van het waterschap; aangezien de gehele polder in handen van één particulier bleek, is de molen vervolgens overgedragen aan de familie Van Schie. Op 1 januari 2014 werd de Rijnlandse Molenstichting eigenaar. Al eerder had de familie Van Schie het eiland zelf verkocht aan Staatsbosbeheer.

Honderden jaren was dit een zomerpolder: 's winters werd deze polder onder water gezet, waarna in het voorjaar de molen de polder in enkele dagen droogmaalde en vervolgens gedurende enige maanden drooghield. Sinds 1985 werd de polder ook 's winters bemalen. Omdat het land meestal toch erg vochtig bleef, liep er in de regel geen vee maar werd in plaats daarvan enige malen per jaar het gras gemaaid en gehooid voor het vee van de familie Van Schie dat elders was ondergebracht. Het eiland is een natuurgebied met het hele jaar door zeer veel vogels. 
Inmiddels is besloten, de polder gedurende de winter niet meer te bemalen: het wordt dus opnieuw een zomerpolder. In januari 2025 was op droneopnamen goed te zien dat de Lakerpolder weer grotendeels blank stond. 

Ook hier ontbreekt in de kap, net als bij de kleine buurmolen 'De Kok' en andere kleine bovenkruiers in Rijnland, een steunder: door het kleine formaat van de kap en het niet al te grote gewicht van houten as en roeden kon deze achterwege blijven.
Vroeger, toen de Lakerpolder nog zomerpolder was en de molen 's winters langere tijd stilstond, werden tussen de toppen van de houten roeden kabels aangebracht om doorbuigen tijdens de stilstand te voorkomen. Inmiddels heeft ook deze molen stalen roeden, zodat dit niet echt meer nodig is.